宿敵・奈落を遂に倒した犬夜叉、かごめとその仲間たち。ところがその直後から、満月が何日も続く怪現象が起こり、奈落の分身である神楽と神無を利用して”天空の姫“を名乗る神久夜が蘇った。かつて、弥勒の祖父が封印した恐るべき妖怪・神久夜。天女を喰らい、永遠の命を得たと言う彼女は、今度はかごめのパワーを狙って彼女を鏡の中の夢幻城に連れ去った。かごめを救うべく夢幻城へ向かった犬夜叉たちは、強大なパワーを持つ神久夜を前に苦戦を強いられるが、更にそこへ神久夜を自分の体に取り込み妖力を高めようと画策する奈落が出現した。そう、奈落は死んでいなかったのだ！　犬夜叉、神久夜、奈落による三つ巴の壮絶な戦い。そして、犬夜叉は惜しくも奈落を逃がしてしまうものの、神久夜を弥勒の風穴に封じ込めることに成功するのであった。