通常の警察では手に負えない霊的事件を担当する内閣官房室直属の特命霊的捜査官・仮名史郎（声：速水奨）が、魔道書と共に姿を消した。再び見つかったとき、彼はすでに帰らぬ人となっていた。しかし、しめやかに行われる葬儀の場には、あるべきふたりの姿がなかった。そのふたりとは、犬神使いの川平啓太（声：福山潤）とその犬神・ようこ（声：堀江由衣）。啓太は女の子とお金が大好きな煩悩高校生で、由緒正しい犬神使いの一族・川平家に生まれるも、落ちこぼれの烙印を押され勘当されている。またようこは容姿は抜群ながらも、かつて誰もがコントロール出来なかった、強大な力を持つ犬神界の問題児だった。