1972年。ハーヴィー・ミルク(ショーン・ペン)は、20歳年下のスコット・スミス(ジェームズ・フランコ)と恋に落ちる。サンフランシスコへ引っ越した2人は“カストロ・カメラ”という名のカメラ店を開業。社交的性格のミルクを慕って、店には周囲の同性愛者やヒッピーたちが集まるようになる。やがて、彼らを快く思わない保守的なカトリックの住人たちに対抗するため、ミルクは新しい商工会を設立。“カストロストリートの市長”と呼ばれるようになる。1973年11月、ミルクはサンフランシスコ市の市政執行委員に立候補。同性愛者を含む全ての人間の権利と機会の平等を訴えるが落選。2年後も落選するが、市長に当選したモスコーニ(ヴィクター・ガーバー)の知己を得る。政治的活動の幅を広げていくミルクだったが…。